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CAPÍTULO
Respostas e A aptações
ao Estresse Abiótico
Os vegetais crescem e se rep roduzem em um ambiente complexo, composto de uma multiplicidade de fatores abióticos (não vivos) químicos e físicos, que variam no tempo e com a localização geográfica. Esses fatores ab ióticos incluem: qua li dade e fluxo do ar (vento), intensidade e qua li dade da l uz, temperatura, dispon ibilidade de água, concentrações de nutrientes minera is e de elementos-traço, salinidade e ambiente qu ímico do so lo (pH e potencial redox). As f lutuações desses fatores ambientais fora dos seus limites normais têm, em geral, consequências bioquímicas e f isiológ icas negativas pa ra os vegetais. Neste ca- pítulo, serão examinadas essas consequências, que abrangem a geração de espécies reativas de oxigênio (ERO; ROS, reactive oxygen species), redução na estab il idade de membranas, aumento da desnaturação proteica, alteração no balanço iônico, distúrbio metabólico e dano físico. Of erece-se, também, uma visão integrada de como as plantas se adaptam e respondem ao ambiente ab iótico. Inicia-se com uma discussão geral sobre as contri bu i ções de mudanças gené- ticas e respostas f enotípicas ao desempenho reprodutivo global do vegeta l. Após, descrevem-se os componentes do ambiente abiótico, os efeitos biológicos poten- ciais desses fatores ambientais sobre o vegetal, bem como os processos f isiológicos, bioquímicos e moleculares para que o vegetal ev ite ou mini mize os danos que po- deriam resultar de estresse ab iót ico.
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Adaptação e plasticidade fenotípica
Os vegetais possuem vários mecanismos que lhes permi- tem sobreviver e, com frequência, desenvolver-se nos am- bientes complexos onde vivem. A adaptação ao ambiente é caracterizada por mudanças genéticas na população intei- ra, que foram fixadas por seleção natural durante muitas gerações. Por outro lado, os indivíduos vegetais podem também responder às mudanças ambientais, alterando di- retamente sua fisiologia ou morfologia para que possam sobreviver ao novo ambiente. Essas respostas não exigem novas modificações genéticas e, se a resposta de um indi- víduo o capacite por exposição repetida à nova condição ambiental, então a resposta é de uma aclimatação. Essas respostas são frequentemente referidas como plasticidade fenotípica (Debate David, 2001) e representam mudanças não permanentes na fisiologia ou morfologia do indiví- duo, que podem ser revertidas se as condições ambientais prevalecentes mudarem.
As adaptações envolvem modificações genéticas
Um exemplo notável de adaptação a um ambiente abióti- co extremo é o crescimento de vegetais em solos serpentina (Brady et al., 2005). Os solos serpentina são caracterizados pela umidade baixa, concentrações baixas de macronu- trientes e níveis elevados de metais pesados. Essas con- dições resultariam em estresse ambiental severo para a maioria das plantas. Contudo, não é raro encontrar popu- lações vegetais, geneticamente adaptadas a solos serpenti- na, crescendo próximas de plantas aparentadas que vivem em solos "normais". Experimentos simples de transplante têm mostrado que somente as populações adaptadas con- seguem crescer e se reproduzir em solo serpentina, e cru- zamentos genéticos revelam a base genética estável dessa adaptação. A evolução de mecanismos adaptativos vegetais a um conjunto especial de condições ambientais geralmente en- volve processos que permitem a evitação dos efeitos poten- cialmente danosos dessas condições. Por exemplo, no su- doeste da Inglaterra, populações do capim-lanudo (Holcus lanatus) contêm uma modificação genética específica que reduz a absorção de arsenatos, permitindo que seus indi- víduos evitem a toxidez do arsênio e se desenvolvam em locais contaminados da mina (Meharg e MacNair, 1992; Meharg et al., 1992). Por outro lado, populações crescen- do em solos não contaminados com menos probabilidade contêm essa modificação genética (Meharg et al., 1993).
A plasticidade fenotípica permite às plantas
responder a flutuações ambientais
Além das modificações genéticas em populações inteiras, as plantas individualmente também podem mostrar plasti- cidade fenotípica; elas podem responder a flutuações no am- biente, diretamente mediante alteração da sua morfologia e fisiologia. As mudanças associadas à plasticidade feno- típica não exigem novas modificações genéticas e muitas delas são reversíveis.
Adaptação genética e plasticidade fenotípica podem contribuir à tolerância global da planta a extremos no seu ambiente abiótico. No exemplo anterior, a adaptação ge- nética na população tolerante da gramínea apenas reduz a absorção de arsênio - ela não a cessa. Para mitigar os efeitos tóxicos do arsênio acumulado, as plantas adapta- das adotam o mesmo mecanismo bioquímico que as plan- tas não adaptadas usam para responder aos efeitos tóxicos da acumulação de arsênico nos tecidos. Esse mecanismo envolve a biossíntese de moléculas de baixo peso molecu- lar, ligadoras de arsênio, denominadas fitoquelatinas (mais adiante, elas serão discutidas em detalhe). Essas molécu- las reduzem a toxicidade do arsênico (Cobbett e Golds- brogh, 2002). Assim, a capacidade do capim-lanudo de se desenvolver em rejeitos de mineração contaminados com arsênio depende de uma adaptação genética específica da polulação tolerante (exclusão de arsênio) e da plasticida- de fenotípica, a qual é comum a todas as plantas queres- pondem ao arsênio mediante produção de fitoquelatinas (Hartley-Whitaker et al., 2001). Um outro exemplo de plasticidade fenotípica é ares- posta à salinidade de plantas sensíveis ao sal, as chamadas plantas glicofítica.s. Embora não sejam geneticamente adap- tadas a crescer em ambientes salinos, quando expostas à salinidade elevada, as plantas glicofíticas podem ativar várias respostas ao estresse que lhes permitem enfrentar perturbações fisiológicas impostas pela salinidade elevada em seu ambiente. Por exemplo, a rota SOS (uma rota de sinalização baseada em uma sereina/treonina proteína-ci- nase, descoberta em mutantes Salt Overly Sensitive) leva ao aumento do efluxo de Na+e a uma redução na toxicida- de induzida pela salinidade (Zhu, 2002). Esse tipo de res- posta é habitualmente denominado resposta ao estresse. As respostas ao estresse podem ser provocadas por vários fatores ambientais abióticos, como inundação, seca, radiação UV elevada, salinidade, metais pesados, além de temperaturas altas e baixas. As expressões resistência ao estresse e tolerância ao estresse, comumente usadas, são mais bem entendidas como expressões diferentes de plasti- cidade fenotípica - como uma determinada planta (genóti- po) responde a uma mudança no ambiente abiótico. Assim, a capacidade de uma planta em sobreviver e se desenvolver em um certo ambiente está relacionada a um balanço en- tre adaptação genética e plasticidade fenotípica. No global, essas adaptações e respostas aumentam o desempenho re- produtivo de uma planta, em uma visão ecológica, e se tra- duzem em produções estáveis do ponto de vista agrícola. Nas seções seguintes, será visto, primeiramente, como o ambiente abiótico pode prejudicar as plantas e, após, se- rão abordados os mecanismos usados por elas para impe- dir ou minimizar o dano.
O ambiente abiótico e seu impacto
biológico sobre as plantas
Os principais fatores abióticos que influenciam o cresci- mento e o desenvolvimento vegetais são a água, os ele-
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TABELA 26. Perturbações fisiológicas e bioquímicas em plantas causadas por flutuações no ambiente abiótico Fator ambiental Efei^ tos^ primários^ Efeitos secundários Déficit hídrico (^) Redução do potencial hídrico ('l'w) Desidratação ce lular
Redução da expansão celu lar/foliar Redução das atividades celulares e metabólicas Res istência hidráulica Fechamento estomático ln ibição fotossintética Abscisão foliar Alteração na partição do carbono Citorrise Cav itação Desestab ilização de membranas e de proteínas Produção de ERO eitotoxicidade iônica Morte celular Sal inidade (^) Redução do potencial hídrico ('l'w) Desidratação ce lular Citotoxicidade iônica
O mesmo que para o déficit híd rico (ver acima)
Inundação e compactação do so lo (^) Hipoxia Anoxia
Redução da respiração Metabolismo fermentativo Produção de ATP inadequada Produção de toxinas por micróbios anaeróbios Produção de ERO Fechamento estomático Temperatura elevada Desestabi lização de membranas e de pro- teínas
In ibição fotossintética e respi ratória Produção de ERO Morte celula r Resfr iamento Congelamento
Desestabi lização de membranas Redução do potencial hídrico ('l'w) Desidratação ce lular
Disfunção de membranas O mesmo que para o déficit híd rico (ver acima) Destru ição fís ica Formação simp lást ica de cr ista is de ge lo Toxic idade por elementos-traço Distúrbio do cof ator de ligação a proteínas eDNA
Disrupção do metabolismo
Intensidade luminosa alta
Produção de ERO Fotoinibição Produção de ERO
sos metabólicos, predominantem ente a fotossí ntese (ver Capítulos 3 e 4). O crescimen to vegetal pode ser limitado tanto pelo déficit quanto pe lo excesso de água. O déficit de água (disponibili dade hídr i ca insuficiente) ocorre na maioria dos hábitats naturais ou agrícol as e é causado es- sencialmente por per íodos in termitentes a contínuos sem precip itação. Seca é o termo meteorológico para um pe- rí odo de prec i pi tação i nsuficiente que resulta em déficit hí drico para a pl anta. O excesso de água ocorre como re- sultado de i nundação ou compactação do solo. Os efeit os deleté rios do excesso de água são uma consequência da remoção de oxigênio do solo.
Conteúdo e umidade relativa da atmosfera
determinam o status hídrico da planta
A maior par te da água utilizada pel as pl antas é absorvida pelas raízes a partir do solo. Qu ando o solo está saturado de água (isto é, quando ele a tingiu a capacidade de cam- po), o potencial hídrico ('11' w) do solo pode aproximar-se de
In ibição do reparo do PS ll Redução da fixação de C0 2
zero. Contudo, quando o solo está seco, seu '11' w pode ficar
abaixo de - 1,5 MPa e nesse ponto ocorre a murcha per- manen te (ver Capítulo 4). A desidratação do solo também aumenta a concentração salina na solução do solo, resul- tando em um abaixamen to do pot encial hídrico e determi- nando o estresse osmótico e efeitos iônicos específicos (a serem d iscutidos mais ad i ante no capítulo). A umidade rela tiva do ar de t ermina o gradi ente de pressão de vapor entre a cavidade estomática foliar e a atmosfera; esse gradien te de pressão de vapor é a força mo tora da perda de água por transpiração. A umidade re- l ativa muito ba ixa, que causa amplo gradiente de pressão de vapor, pode levar a um déficit hí drico na planta, mes- mo com um conteúdo de água adequado no solo. Quando o solo seca, su a con duti vidade hi drául i ca decresce abru ptamente, especialmente próximo ao ponto de murcha permanente (ou seja, o conteúdo de água do solo em que as plantas não podem readquirir o turgor sob reidratação). A red istribuição de água nas raízes frequen-
temente ocorre à noite, quando a demanda evaporativa a partir d as folhas é baixa. Porém, no ponto de murcha per- man ente (geralmente em torno de -1,5 MPa), a distribuição de água para as raízes é dema siadamente lenta para permi- tir a re i dratação noturna de p lan tas que murch aram duran- te o dia. Assim, o decréscimo da condutiv i dade hídrica do solo impede a reidratação após a murcha. (Ver Tópico 4. na internet, para mais detalhes sobre a reação en t re con- dutividade hidráulica do solo e potencial hídrico do solo.) A reidratação é, além disso, impedida pela resistência dentro da planta murch a, que é maior do que a no int erior do solo, exerci da em uma ampla faixa de défici ts hídricos (Bl izzard e Boyer, 1980). Vários fatores podem contribuir para o aumento da resistência da planta ao fluxo hídrico durante o dessecamento. A^ ' medida que as células vegetais perdem água, elas encolhem, princ i palmente devido ao co- lapso das paredes celulares (denominado citorrise). Quan- do as raízes encolhem, a sua superfície pode se afastar das partículas do solo que retêm a água e é possível que os seus delicados pelos absorventes de água sejam danificados. Al ém d isso, à medida que as raízes crescem l entamente durante o dessecamento, a camada externa do seu córtex (a exoderme), muitas vezes, torna-se mais extensivamente co- berta com suberina, um lipídeo impermeável à água, além de aumentar a resistência ao fluxo de água para a raiz. Um outro importante fator que aumenta a res i stên- cia ao fluxo hídrico dentro de uma planta é a cavitação, ou seja, o romp i mento da co l una líquida sob tensão no xi- lema. Conforme discussão no Capítulo 4, a transpiração das folhas "puxa" água ao l ongo da planta, criando uma tensão na co l una hídrica. As forças de coesão, necessárias para suportar grandes tensões, estão presentes apenas em colunas muito estreitas, nas quais a água adere às paredes. Na maioria das plantas, a cavitação começa sob poten- ci ais hídricos moderados (- 1 a-2 MPa), e os vasos maiores cavi tam primeiro. Em árvores como o carvalh o (Quercus spp.), por exemplo, os vasos de maior diâmetro, que se formam na primavera, funcionam como uma rota de baixa resistênc ia no começo da estação de crescimento,, quan- do há grande d i sponibilidade de água. A med i da que o conteúdo de água do solo decresce durante o verão, esses vasos grandes param de funcionar, fazendo os de di âme- tro menor, produzidos durante o período de diminuição do suprimento hídrico, assumirem a corrente da transpi- ração. Essa modifi cação pode ter consequências de l onga duração: mesmo que a água torne-se d i sponíve l mais tar- de na estação, a rota original de baixa resistência pode não funcionar de maneira eficiente de novo.
Os déficits hídricos causam desidratação da célula
e inibição da sua expansão
Quando as células vegetais sofrem déficit hídrico, ocorre desidratação celular. A desidratação cel ular afeta adver- samente processos fisológicos básicos (ver Tabela 26.1). O déficit hídrico causa reduções no turgor ('l'p) e volume ce lulares. Essas reduções estão associ adas à des i dratação
celular e ao potencial hídrico ('Ir w) do apoplasto, que vai se
Fis i ologia Veget al 757
tornando mais negativo que o do simplasto. Um efeito se- cundário da desi dratação cel ular é que os íons ficam mais concentrados, podendo tornar-se citotóxicos. O status hídrico da p l anta (potencial hídrico celular, 'V w) e o conteúdo relativo de água (RWC, relative water content) - o conteúdo de água de uma p l anta expresso como porcentagem do seu contéudo de água em turgor pleno ou "saturação" - são dependentes do conteúdo de umidade do solo, da capacidade de absorção de água pe- l as raízes e da condutividade hidráulica de teci dos das raízes e das partes aéreas. Mesmo quando a absorção de água pelas raízes se i gua la à perda de água por transpi- ração, o RWC das células geralmente é menor que 100°/o. O RWC se aproxima de 100°/o somente à noite, quando o déficit de pressão de vapor é baixo, a taxa de transpiração foliar é muito baixa e o solo está próximo da capacidade de campo. O turgor governa o processo de expansão celular, a qual é extremamente sensível ao déficit hídrico (ver Fi gu- ra 3.14). Conforme d i scutido no Capítulo 15, a expansão celular é descrita pela equação:
(26.1)
onde GR é a taxa de crescimento, 'Irp é a pressão de turgor,
Y é o limiar de amolecimento (yield threshold; a pressão de turgor abaixo da qual a parede celular resiste à deformação
plásti ca ou irreversível) e m é a extensibilidade de parede
(a reação da parede à pressão). Essa equação mostra que um decréscimo na pressão de turgor causa um decréscimo na taxa de crescimento. Observe também que 'V r necessi ta decrescer só até o valor de Y, não até zero, para eliminar a
expansão. Em condições normais, Y é geralmente apenas
0,1a0,2 MPa (megapascais) menor que 'Yr; logo, decrésci- mos pequenos no conteúdo de água e turgor podem deter- minar uma diminuição ou cessação do crescimento. O déficit hídri co diminui não apenas a pressão de tur- gor, mas reduz também a extensibilidade da parede (m) e aumenta Y. A extensibilidade da parede normalmente é maior quando a solução da parede celular é ligeiramente
ácida (ver Capítulo 15). Em parte, m diminui porque o pH
da parede celular em gera l aumenta durante o déficit hí- drico. Os efei tos do déficit hídrico sobre Y não estão bem compreendidos, mas presume-se que el es envolvam mu- danças estrutura is comp l exas da parede celular, que po- dem não ser de imediato revertidas após a atenuação do déficit hídr ico. As p l antas deficientes em água tendem a tornar-se reidratadas à noite, permitindo então a ocorrên- cia do crescimento foliar. Entretanto, devido a mudanças
em m e Y, a taxa de crescimento é ainda mais baixa, em
comparação à de plantas com água suficiente que apresen- tam o mesmo turgor (Figura 26.1 ).
Inundação, compactação do solo e deficiência de
0 2 são estresses relacionados
O déficit hídrico é estressante, mas água em demasia tam- bém pode ter di versas consequências potencialmente ne-
140
-^ QJ- ' o-.._u (^120) .... e: (^) -oQJ ou l'O -o^ o^ e:Qj 100 E~QJ QJ C'IOl'O ll'O (^80) .... e: V'l'O QJ u ........ ....o e:QJ (^60) c.u
- o o e: .... u e: QJ l'OX 40 E ·;n ·u .e ~E u QJ
20
IA
IB
li
Ili
Fisiologia Vegetal 759
O grupo IA (halófitas) inclui Suaeda marítima e Atrip/ex nummularia. Essas espécies mostram estimulação ao crescimento com níveis de CI· abaixo de 400 mM.
O grupo 18 (halófitas) inclui Spartina x townsendii e a beterraba (Beta vulgaris). Essas espécies toleram sal, mas o crescimento é retardado.
O grupo li (halófitas e não halófitas) inclui gramíneas halofíticas tolerantes ao sal, sem glândulas de sal, como Festuca rubra subsp. littoralis e Puccinellia peisonis, além de não halofíticas, como o algodoeiro (Gossypium spp.) e a cevada (Hordeum vulgare). Todas são inibidas por concentrações salinas altas. Nesse grupo, o tomateiro (Lycopersicon esculentum) é intermediário e o feijoeiro comum (Phaseolus vulgaris) e a soja (Glycine max) são sensíveis.
o 100 200 300 400 500 CI· (mM) no meio externo
600
As espécies do grupo Ili (não halófitas muito sensíveis ao sal) 700 são fortemente inibidas ou mortas, mesmo por concentrações salinas baixas. Esse grupo inclui muitas árvores frutíferas, como as cítricas, o abacateiro e as frutíferas de caroço.
FIGURA 26.2 O crescim ento de espécies diferentes submeti- das à sa linidade, em relação ao de controles não sal inizados. As curvas d ividindo as regiões são baseadas em dados de espécies
O conteúdo mineral do solo pode resultar em várias maneiras de estresse vegetal Diversas anomalias associadas à composição elementar dos solos podem resultar em estresse vegetal, incluind o concentrações elevadas de sa is (por exemplo, Na+ e c1-) e íons tóxicos (por exemplo, As e Cd), e concentrações bai- xas de nutrientes minerais essenciais, como Ca^2 +, Mg^2 +, N e P (Epstein e Bloom, 2005). Neste cap ítulo, o termo sali- nidade é usado para descrever acumulação excessiva de sal na solução do so lo. O estresse por salinidade tem dois componentes: estresse osmótico inespecífico, que causa déficits hídricos, e efeitos iônicos específicos resultante s da acumulação de íons tóxicos, que perturba a aquisição de nutrientes e resulta em citotoxicidade (Munns e Tester, 2008). As plantas tolerantes ao sal, geneticamente adap- tadas à salinidade, são denominadas halófitas (do grego, halo= "salgado"), ao passo que as menos tolerantes ao s al, não adaptadas à salinidade, são denominadas glicófitas (do grego, glyco = "doce").
A salinidade do solo ocorre naturalmente e
como resultado de práticas inadequadas de
manejo da água Em ambientes naturais, existem muitas causas da salini- dade. As plantas terrestres encontram salinidade el eva- da nas proximidades da costa marinha e em estuários, onde as águas salgada e doce se misturam ou se sucedem com as marés. O movimento de água do mar para os rios pode ser considerável, dependendo da intensidade das elevações das marés. Em l ocais continentais distantes, a infiltração natural proveniente de depósitos geológi- cos marinhos pode arrastar sal para áreas adjacentes. A evaporação e a transpiração removem água pura (como vapor) do solo, concentrando os sais em sua solução. A
distintas. As plantas foram cu lt ivadas durante um a seis meses (segundo Greenway e Munns, 1980).
salinidade do so lo é também aumentada quando as go- tícu l as de água do oceano se dispersam sobre a terra e evaporam. As atividades humanas também contribuem para a salinização do solo. Prát icas inadequadas de manejo da água, associadas com agricultura intensiva, podem causar a salinização consideráve l de lavouras. Em muitas áreas do mundo, a salinidade ameaça a produção de alimentos básicos. Em regiões semiáridas e áridas, a água de irriga- ção frequentemente é salina. Nos EUA, o conteúdo sali- no nas nascentes do rio Colorado é de apenas 50 mg L-^1 , mas 2.000 km a jusante, no sul da Califórnia, o conteúdo salino do mesmo rio atinge cerca de 900 mg L-^1 • Essa sali- nidade elevada pode impedir o crescimento de algumas culturas vegetais sensíveis ao sal, como milho, feijoeiro e morango. O conteúdo salino da água de algumas nascen- tes usada para irrigação no Texas pode ser de 2.000 a 3. mg L-^1 • Uma aplicação anual de 1 mg de água de irrigação proveniente dessas nascentes adicionaria ao solo 20 a 30 toneladas de sais por hectare (8 - 12 toneladas por acre). Somente as halófitas (as plantas mais tolerantes ao sa l) po- dem tolerar esses níveis elevados de sais (Figura 26.2). As culturas glicofíticas não conseguem crescer com água de irrigação salina. Os so los salinos frequentemente são associados a con- centrações elevadas de NaCl, embora, em algumas áreas, C a^2 +^ , M^ g 2 +^ e SO^4 - tamb em'^ esteJam. presentes em concen- trações altas nesses solos (Epstein e Bloom, 2005). As con- centrações elevadas de Na + que ocorrem em solos sádicos (solos em que o Na + ocupa ~lOo/o da capacidade de troca catiônica) não só prejudica as plantas, mas também degra- da a estrutura do solo, diminuindo a porosidade e a dispo- nibilidade de água. O ingresso de sais na solução do solo causa déficits hídricos nas folhas e inibe o crescimento e o metabolismo vegetais.
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A toxicidade de níveis elevados de Na+ e
cr no citosol é atribuída aos seus efeitos iônicos específicos
TABELA26. Temperaturas letais para plantas Temperatura Tempo de Fora da célula, as concentrações salinas elevadas po- dem resultar em estresse osmótico. Uma vez no ci- tosol, entretanto, certos íons atuam especificamente, isoladamente ou combinados, perturbando o status nutricional da planta. Esses efeitos iônicos especí- ficos podem afetar toda a planta, porque os íons se deslocam para a parte aérea na corrente transpirató- ria (Munns e Tester, 2008).
Planta letal^ (ºC)^ expos.^1 çao^ - Nicotiana rustica (tabaco selvagem) Cucurbita pepo (abóbora)
49- 49-
10 min 10 min Zea mays (miho) 49-51 10 min Brassica napus (canola, colza) 49-51 (^10) min Citrus aurantium (laranja azeda) Opuntia (cactus)
50,
15-30 min
O exemplo mais difundido de um efeito iônico especifico é a acumulação citotóxica de íons Na + e c1- sob condições salinas. Sob condições não salinas, o citosol de células de plantas superiores contém cer- ca de 100 mM K+ e menos de 10 mM Na +, um am-
biente iônico no qual as enzimas têm funcionamento ótimo. Em ambientes salinos, os níveis citosólicos de Na+e c1- superam 100 mM, fazendo esses íons se tornarem citotóxicos. As concentrações altas de sais causam desnaturação de proteínas e desestabiliza- ção de membranas, por meio da redução da hidra- tação dessas macromoléculas. Contudo, Na + é um desnaturante mais potente do que K+.
Sempervivum arachnoideum (sucu- lenta)
57-
Folhas de batata (^) 42, 54- 120 63
1 hora 5 min 30 min
Plantulas de pinheiro e espruce Sementes de Medicago (alfafa) Vide ira (fruto maduro) Fruto do tomateiro 45 Pó len do pinheiro vermelho 70 1 hora Vár ios musgos Hidratados 42- Desidratados 85-11^ o Em concentrações elevadas, o Na + apoplástico também compete por sítios no transporte de pro- teínas que são necessários para a captação de K+ da
Fonte: Segu ndo Tabela 11 .2, em Levi tt, 1980.
alta afinidade (ver Capítulo 6), um macronutriente essencial (ver Capítulo 5). Além disso, Na+ desloca Ca^2 + de sítios sobre a parede celular, reduzindo a atividade de Ca^2 + no apoplasto e resultando em influxo maior de Na +, pre- sumivelmente por meio de canais catiônicos não seletivos (Epstein e Bloom, 2005; Apse e Bl umwald, 2007). Concen- trações reduzidas de Ca^2 + no apoplasto, causadas pelo ex- cesso de Na +, podem também restringir a disponibilidade de Ca^2 + no citosol. Visto que Ca^2 + citosólico é necessário para ativar a destoxificação de Na +, via efluxo através da membrana plasmática, elevados níveis externos de Na + têm a capacidade de bloquear sua própria destoxificação. Os elementos-traço potencialmente tóxicos, como fer- ro (Fe), zinco (Zn), cobre (Cu), cádmio (Cd), níquel (Ni) e arsênio (As), podem se acumular até níveis tóxicos em plantas, dependendo da sua concentração no solo (ver En- saio 5.2 na internet). As plantas necessitam de alguns des- ses elementos-traço (por exemplo, Fe, Zn, Ni e Cu) para processos bioquímicos fundamentais e absorvem outros devido às suas semelhanças químicas a elementos essen- ciais; assim, Cd pode ser absorvido em l ugar de Zn e As em lugar de fosfato.
Estresse térmico As plantas mesofíticas (plantas terrestres adaptadas a am- bientes térmicos que são nem excessivamente úmidos nem secos) têm uma amplitude térmica relativamente estreita de aproximadamente lOºC para o crescimento e o desen- volvimento ótimos. Fora dessa faixa, ocorrem quantidades
variadas de danos, dependendo da magnitude e da du- ração da flutuação térmica. Nesta seção, serão discutidos três tipos de estresses térmicos: temperaturas altas, tem- peraturas baixas acima do congelamento e temperaturas abaixo do congelamento.
As temperaturas altas são mais prejudiciais a tecidos hidratados em crescimento Nas plantas superiores, a maioria dos tecidos com cresci- mento ativo é incapaz de sobreviver à exposição prolonga- da a temperaturas acima de 45°C (113°F) ou mesmo uma exposição breve a temperaturas de 55°C (131°F) ou acima. Todavia, células ou tecidos desidratados que não estão em crescimento (por exemplo, sementes e grãos de pólen) per- manecem viáveis a temperaturas muito mais altas (Tabela 26.2). Os grãos de pólen de algumas espécies podem conti- nuar vivos a 70 ºC (158ºF) e algumas sementes secas conse- guem tolerar temperaturas tão altas quanto 120°C (248°F). A maioria das plantas com acesso à água abundante é capaz de manter a temperatura foliar abaixo de 45°C por meio de esfriamento evaporativo, mesmo em ambientes com temperaturas elevadas (ver Tópico 26.1 na internet e Capí- tulo 9). Entretanto, temperaturas foliares elevadas combina- das com esfriamento evaporativo mínimo causam estresse pelo calor. As temperaturas foliares podem subir de 4 a 5°C acima da temperatura do ar do ambiente sob a luz solar em tomo do meio-dia, quando o déficit de água no solo provo- ca fechamento parcial dos estômatos ou quando a umidade relativa al ta reduz o gradiente que governa o esfriamento
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As temperaturas baixas acima do congelamento
podem causar dano por resfriamento
O dano por resfriamento ocorre em temperaturas subótimas para o crescimento e o desenvolvimento, mas não sufi- cientemente baixas para resultar em formação de gelo. As espécies tropicais e subtropicais são normalmente suscetí- veis ao dano por resfriamento. Milho, feijão, arroz, tomate, pepino, batata-doce e algodão são exemplos de culturas produtoras de alimento e fibras sensíveis ao resfriamento. Já Passiflora, Coleus e Gloxinia são exemplos de plantas or- namentais suscetíveis. As plantas cultivadas em tempera- turas relativamente altas (25 a 35°C, 77 a 95°F) sofrem dano por resfriamento, se forem esfriadas rapidamente até 10 - 15ºC (50 - 59°F). O dano por resfriamento causa redução do crescimento e descoloração e lesões de folhas, além de tor- nar a folhagem vitrificada (translúcida). Se as raízes forem resfriadas, as plantas podem murchar, devido aos distúr- bios nas suas funções básicas (como absorção de água, por exemplo). O armazenamento em temperaturas baixas (5 a lOºC) também pode causar dano por resfriamento. Como acontece sob temperaturas altas, as membranas podem se desestabilizar por resfriamento, mas, nesse caso, isso se deve à fluidez reduzida da membrana, em vez da fluidez excessiva da membrana. A^ ' medida que os lipídeos da membrana tomam-se menos fluídos sob temperaturas baixas, seus componentes proteicos não conseguem mais funcionar normalmente. O resultado é a inibição de mui- tos processos bioquímicos, incluindo a atividade da ATPa- se de bombeamento de H +, o transporte de solutos para dentro e para fora das células, a transdução de energia (ver Tópico 26.2 na internet e Capítulos 7e11) e o metabo- lismo dependente de enzimas.
As temperaturas de congelamento causam a
formação de cristais de gelo e desidratação
As temperatures de congelamento provocam a formação de cristais de gelo no interior e fora das células. A for- mação de gelo intracelular fisicamente corta membranas e organelas. Os cristais de gelo extracelulares, que geral- mente se formam antes do congelamento dos conteúdos celulares, podem não causar dano imediato às células, mas provocam desidratação celular. Isso acontece porque a formação de gelo diminui consideravelmente o poten- cial hídrico ('I'w) no apoplasto, resultando em um gradien-
te de 'Ir w alto no simplasto para 'Ir w baixo no apoplasto.
Consequentemente, a água se move do simplasto para o apoplasto, ocasionando a desidratação celular (ver Tópico 26.3 na internet, para uma descrição detalhada do proces- so). A desidratação causada por congelamento provoca dano irreversível na membrana (Uemura et al., 2006). As células que já estão desidratadas, como as de sementes e grãos de pólen, são relativamente menos afetadas pela for- mação de cristais de gelo. Em geral, o gelo se forma primeiro dentro de espaços intercelulares e nos vasos (xilema), nos quais ele pode se propagar rapidamente. Essa formação de gelo não é letal
para plantas resistentes, e, se aquecido, o tecido se recupe- ra integralmente. Entretanto, se as plantas forem expostas a temperaturas de congelamento por um período longo, o crescimento de cristais de gelo extracelulares leva à des- truição de membranas e à desidratação excessiva. Várias centenas de moléculas de água são necessárias para que um cristal de gelo comece a se formar. O processo pelo qual essas centenas de moléculas começam a formar um cristal de gelo estável é denominado nucleação de gelo. Esse processo depende fortemente das propriedades das superfícies envolvidas. Alguns polissacarídeos e proteínas grandes facilitam a formação de cristais de gelo e são cha- mados de nucleadores de gelo. Algumas proteínas de nuclea- ção de gelo sintetizadas por bactérias parecem facilitar esse processo por meio do alinhamento de moléculas de água ao longo de domínios repetidos de aminácidos dentro da proteína. Em células vegetais, os cristais de gelo começam a crescer a partir de nucleadores de gelo endógenos; os cristais de gelo intracelulares resultantes, relativamente grandes, causam dano extensivo às células e são geralmente letais.
Estresse por excesso de luz Como organismos fotoautotróficos, as plantas são depen- dentes da luz visível - e perfeitamente adaptadas a ela - para a manutenção de um balanço positivo de carbono por meio da fotossíntese. Os comprimentos de onda altamente energéticos da radiação eletromagnética, especialmente na faixa do ultravioleta, podem inibir processos celulares por danos a membranas, proteínas e ácidos nucleicos. Contu- do, mesmo na faixa do visível, as irradiâncias muito acima do ponto de saturação da luz da fotossíntese causam es- tresse por excesso de luz, que rompe a estrutura de cloroplas- tos e reduz as taxas fotossintéticas, processo conhecido como fotoinibiçã.o.
A fotoinibição por excesso de luz leva à produção
de formas destrutivas de oxigênio
A inibição da fotossíntese pela luz em excesso é denominada fotoini bição (ver Capítulos 7 e 9). A excitação por excesso de l uz que chega ao centro de reação do PSII pode levar à sua inativação, pelo dano direto da proteína Dl (ver Capítulo 7). A absorção em excesso de energia luminosa pelos pigmen- tos fotossintéticos também produz elétrons em excesso, afe- tando a disponibilidade de NADP+atuar como um dreno de elétrons no PSI. O excesso de elétrons produzidos pelo PSI leva à produção de espécies reativas de oxigênio (ERO), es- pecialmente superóxido (0 2 ·-) (ver Capítulo 7). Superóxido e outros ERO são moléculas com peso molecular baixo que funcionam na sinalização e, em excesso, provocam dano oxi- dativo a proteínas, lipídeos, RNA e DNA. O estresse oxida- tivo gerado pelo excesso de ERO destrói funções celulares e metabólicas e leva à morte celular. A magnitude da fotoinibição depende do balanço en- tre o dano ao complexo fotossistema II (PSII) e seu reparo (Takahashi e Murata, 2008) (ver Capítulos 7 e 9). O reparo do PSII após o dano é crítico para a manutenção da fotos-
síntese. Sob estresses oxidativo, salino ou por temperatura baixa, o aumento da fotoinibição parece resultar mais do prejuízo à capacidade de reparo do que do aumento do dano ao PSII. Por exemplo, o excesso de ERO inibe a tra- dução de mRNAs que codificam proteínas no complexo PSII, limitando, assim, o reparo do PSII (Takahashi e Mu- rata, 2008). Inversamente, a insaturação de ácidos graxos de lipídeos de membranas dos tilacoides, que possibilita fluidez à membrana, está associada a um aumento da ca- pacidade para reparo do fotossistema e recuperação da atividade do PSII (Vijayan e Browse, 2002). A produção excessiva de ERO ocorre durante muitos estresses, não somente pelo excesso de luz. As ERO são subprodutos da respiração e da fotossíntese. A acumula- ção desses produtos do metabolismo do oxigênio em di- ferentes compartimentos celulares (predominantemente nos cloroplastos, mitocôndrias e peroxissomos) é regulada por mecanismos antioxidativos, que normalmente man- têm um balanço entre a produção e a desativação de ERO (Apele Hirt, 2004). Os extremos de temperatura, desidra- tação, excesso de luz, salinidade e toxicidade iônica levam a um desequilíbrio entre produção e desativação de ERO, que causa aumento do dano oxidativo de macromoléculas e disfunção da sinalização.
Mecanismos de desenvolvimento e
fisiológicos que protegem as plantas
contra extremos ambientais
Nesta seção, serão discutidas as respostas vegetais que minimizam o impacto dos estresses ambientais há pouco examinados. Essas respostas vão desde ajustes metabóli- cos temporários até mudanças na forma do órgão, na ar- quitetura da planta e no ciclo de vida. Algumas respostas permitem às plantas evitar os estresses, enquanto outras possibilitam tolerá-los.
As plantas podem modificar seus ciclos de vida
para evitar estresse a biótico Uma maneira pela qual as plantas podem se adaptar a condições ambientais extremas é mediante modificação dos seus ciclos de vida. As plantas anuais de deserto, por exemplo, têm ciclos de vida curtos. Elas completam seus ciclos durante os períodos em que a água está disponível e permanecem dormentes (como sementes) durante perío- dos secos. Nas árvores caducifólias da zona temperada, as folhas caem antes do inverno, de modo que os seus tecidos sensíveis não são danificados pelas temperaturas baixas. Durante eventos estressantes menos previsíveis (p. ex., um verão de precipitações expressivas, mas erráticas), os hábitos de crescimento de algumas espécies podem confe- rir um grau de tolerância a essas condições. As plantas com capacidade de crescer e florescer por um período extenso (crescimento indeterminado), por exemplo, frequentemente são mais tolerantes aos extremos ambientais erráticos do que as plantas que desenvolvem folhas e flores apenas du- rante períodos muito curtos (crescimento determinado).
Fisiologia Vegetal 763
As mudanças fenotípicas na estrutura e no comportamento foliares são importantes respostas ao estresse As folhas (ou seus equivalentes) são fundamentais para a sobrevivência de uma planta devido aos seus papéis na fo- tossíntese. Para funcionar, as folhas precisam ser expostas à luz solar e ao ar, mas isso também as toma especialmente vulneráveis a extremos ambientais. Assim, as plantas de- senvolveram vários mecanismos que as capacitam a evitar ou mitigar os efeitos de extremos abióticos para as folhas. Esses mecanismos incluem mudanças na área foliar, na orientação foliar, tricomas e cutícula.
ÁREA FOLIAR A área foliar total é um componente~ im- portante da produção e acumulação de biomassa. Areas foliares grandes proporcionam superfícies significativas para a produção de fotossintatos, mas podem ser prejudi- ciais ao crescimento e à sobrevivência de plantas de lavou- ra sob condições de estresse. Folhas individuais grandes ou áreas foliares totais grandes proporcionam uma ampla superfície de evaporação de água, o que é vantajoso para o esfriamento foliar, mas pode levar ao rápido esgotamento da água do solo ou à excessiva e danosa absorção de ener- gia solar. As plantas podem diminuir sua área foliar
- pela redução da divisão e expansão celulares,
- pela alteração das formas foliares e/ou
- pela iniciação da senescência e abscisão foliares. A divisão e a expansão das células são reduzidas em plantas crescendo sob déficit hídrico e salinidade. Casca- tas de sinalização especificas podem retardar ou deter o ciclo celular e tornar mais lenta a replicação de DNA, li- mitando, assim, o crescimento vegetal (Anami et al., 2009). A redução do turgor é o mais precoce efeito biofísi- co signicante do déficit hídrico. Como consequência, os processos dependentes do turgor, como a expansão foliar (Figura 26.4) e o alongamento da raiz, são os mais sensí- veis aos déficits hídricos. Quando o déficit hídrico tem um
o- o;! +"' .e ><OI e:C1' (^) N'::t ...... E E o 15 20 r+ o
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< .... (^) o N^1 ~~ (^) o - 0,4 - 0,8 - 1,2 -1,6 "' -^1 Potencial hídr i co da fo lha (MPa) -
FIGURA 26.4 Efeitos do est r esse hídrico sobre a fotossíntese e a expansão foliar do girassol (Helíanthus annuus). Nessa espécie, a expansão foliar é completamente inibida sob níveis moderados de estresse, que afetam de mane i ra grave as taxas fotossintéticas (se- gundo Boyer, 1970).
reduz a área total do dossel, limitando a produção de fo- tossintatos pela planta. Em uma folha senescente sob condições bem hidrata- das, suas cél ulas sofrem uma forma de morte programada que envolve a degradação control ada e a realocação dos seus cons tituintes moleculares para outras células da pl an- ta. A senescência foliar é frequentemente uma parte nor- mal de um ciclo de vida da pl anta - por exemplo, quando ela muda do crescimento vegetativo para o reprodutivo. Os extremos abióticos, por outro lado, podem danificar os tecidos das folhas e das raízes e, por fim, levam à senes- cência prematura incontrolada; em uma pl anta de lavoura, i sso pode reduzir drasticamente a produtividade, pela di- minuição do tamanho do grão e da qualidade. Em muitas plantas de l avoura, a tolerância ao dessecamento durante a maturação dos grãos é correlacionada com o aumento da produtividade, qualidade dos grãos e resistência ao aca- bamento. Sob condições ambientais extremas, alguns cultiva- res de plantas de lavoura têm a capacidade de manter a área foliar verde durante a maturação dos grãos, quando as folhas de muitos outros genótipos da mesma espécie começariam a entrar em senescência. Em gramíneas de lavoura, como o milho e o sorgo, a retenção de folhas fo- tossinteticamente ativas caracter i za essas plantas como permanentemente verdes (stay-green, Figura 26.7). Os cul- tivares permanentemente verdes mantêm os caules e as fol has superiores verdes sob condições de seca durante o enchimento dos grãos, tendo uma vantagem expressi- va na produção em relação aos luôridos senescentes sob condições de seca no final da estação. A produtividade de grãos de cultivares do sorgo que permanecem verdes pode ser aumentada em 0,35 Mg ha-^1 para cada dia que a senes- cência foliar é retardada (Borrell et al ., 2000). Cultivares
(A) Tipo selvagem
FIGURA 26.8 Efeitos do dessecamento sobre indivíduos do tipo selvagem e transgênicos do tabaco expressando isopentenil transfe- rase (uma enzima-chave na produção de citocinina), sob o controle de PsARK (promoter region of Senescence-Associated Receptor Kina-
Fisiologia Vegetal 765
FIGURA 26.7 Certos genóti pos do milho permanecem verdes (stay-green). A linhagem endogâmica 873 do milho exibe a senes- cência típica que ocorre durante a maturação dos grãos, enquanto a linhagem endogâmica Mo20W à direita permanece verde (cortesia de M. R. Tuinstra).
(B) PSARK: :IPT
se), um promotor da maturação e induzido por estresse. A f igura apresenta plantas do tipo se lvagem (A) e transgênicas (B), após 15 dias de dessecamento, seguidos de 7 dias de reidratação (cortesia de E. Blumwald).
766 Lincoln Taiz & Eduar do Zeiger
transgênicos do tabaco, capazes de retard ar a senescência foli ar (por meio da a tivação da biossíntese de citocininas), exibem aumento da resistência à dessecação (Rivero et al .,
- (Figura 26.8).
ORIENTAÇÃO FOLIAR Nos últimos sessenta anos, um d os p rincipais contrib u idores ao au mento das produções de luô rid os do milho na América do Norte foi o aumento do ângulo foliar, que permite maior absorção de luz pela área foliar total d a planta. Em ambient es qu entes e ensolara- dos, uma folha transpirante pode estar perto do seu limite superior de tolerância à t emperatura. Se a tr anspiração di- minui, é possível que os aumentos da temperatu ra foliar ou absorção adicional de energia danifiquem a fo lha. Em ambientes com radiação solar intensa, temperaturas alt as e/ ou déficits de água no solo, as plant as q ue podem alte- rar a ori entação de suas folhas têm a vantagem de ser em capazes de ev i tar o aquecimento excessivo delas. Para proteção contr a o superaquecimento durante o déficit hí drico, as folhas de algumas plantas se or ientam afast ando-se do sol; essas folhas são denominadas para-he- liotrópicas. As fol has q ue obtêm energia com a orientação perpendicular à l uz solar são referidas como dia-helitrópi- cas (ver Capítulo 9). A Figura 26.9 mostra o forte efei to do déficit hídrico sobre a posição das folhas de soja. Outros fatores que podem alterar a interceptação da radiação são a murcha e o enrolamento foliar. A murcha altera o ângulo da folha e o enrolamento foliar minimiza a superfície ex- posta ao sol. A orientação foli ar pode t ambém alte rar a resposta à baixa disponibilidade de oxigênio. A hipoxia acelera a p r odução do p r ecurso r de etil eno ACC (1-aminociclopro- pano-1-ácido carboxílico) nas raízes (ver Capítu lo 22). No tomateiro, o ACC d es loca-se via seiva do xilema pa ra a parte aérea, onde, em contato com o oxigênio, é converti- do em etileno pela ACC oxidase. As superfícies superiores (adaxiais) dos pecíolos do t omate iro e do girassol possuem célul as respons i vas ao etileno, q ue se expandem mais ra- pi damente qu ando as concentrações desse hormônio são altas. Essa expansão r esulta em epinastia: o crescimento para baixo das folhas, qu e, nessa condição, parecem cair (ver Figura 22.12). Difer entemente da m urcha, a ep inastia não envolve perda de turgor.
TRICOMAS Mui t as folhas têm célu l as epidérmicas se- melhantes a pelos conhecidas como tricomas. Tricomas densamente d ispostos na superfície foliar (a chamada p u- bescência) conservam a temperatura mais baixa nas folhas pe la reflexão da radiação. As folhas de algumas p l ant as possuem a aparência branco-p rat eada por que seus trico- mas densamente d i spostos refl etem u ma gr ande q uan- tidade de luz. Tricomas secos não gl andulares t endem a refletir mais l uz, especialmente quando são muito densos. Encélia (Encelia farinosa), uma espécie arbus tiva de deser- to, pode produzir dois tipos de folhas em diferentes épo- cas do ano: folhas verdes quase sem tricomas, no inverno, e pubescência branco-prateada, no verão. As folhas prate- adas são vári os graus mais frias do que seriam se fossem
(A) Bem-hid ratada
(B) Estresse hí drico moderado
(C) Estresse hídrico ri goroso
FIGURA 26.9 Moviment os fo liares na soja (Glycine max), em res- posta ao estresse osmótico. Or ientação dos folíolos de indivíduos de soja cu lt ivados no campo, na posição norma l não estressada (A), durante est resse hídrico mo derado (B) e du rante estresse hí- drico severo (C). Os movimentos foliares amp los induzidos pelo estresse moderado são completamente diferentes da murcha, que ocorre durante o est resse severo. Observe que, durante o est resse moderado (B), o folíolo term inal fica erguido, ao passo que os late- rais orientam-se para baixo; a folha fica quase vertical (cortesia de D. M. Oosterhuis).
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a produtividades mais altas aumentou a condutância esto-
mática, e que esses aumentos estão linearmente relaciona- dos à produtiv i dade. A condutância estomática mais alta acentua o resfriamento foliar e reduz o hiato entre a tem-
peratura do ar, que pode superar 40°C, e as temperaturas ótimas para a fotossíntese foliar, que se si tuam habitual- mente abaixo de 30 ºC.
Por acumulação de solutos, as plantas ajustam-se osmoticamente a solos secos
O deslocamento da água por meio do continuum solo-
-p lanta-atomosfera só é possível se o potencial hídri co da
água decrescer ao l ongo desse caminho (ver Capítulos 3 e
4). Lembre-se do Capítulo que 'l' w = '1' 5 + '1'r, onde 'l'w =
potenc i al hídrico, '1' 5 = potencial osmótico e '1'r = pressão
(A) '11 w externo - 0,6 MPa
'11 w do citosol - 0,8 MPa
c1 -
'11 w do vacúolo
(B) '11 w externo - 0,8 MPa
'11 w do cito sol - 0,9 MPa Glici na betaína
Na+
K+ c 1- (^) c1- Prolina c1- K+^ K+^ K+ CI- (^) CI- K+ Na+ (^) Na+ (^) Na+ '11 w do vacúolo -0,9 MPa
FIGURA 26.10 Ajustes de solutos durante o estresse osmótico. O potencial hídrico do ci t osol e do vacúolo deve ser levemente ma is baixo que do ambiente circundante, para manter um gradiente de potencial hídrico que perm ita a absorção de água. (A) Cé l ula com um potencial hídrico externo de - 0,6 MPa. O equilíbrio é mantido no interior da célula através da acumulação de íons no vacúolo e no citosol. (B) Célu la com um potencial hídrico externo de - 0.8 MPa devido à salin idade, dessecamento ou outros estresses que causam des idratação. A célula pode real izar o ajuste osmótico mediante o aumento da concentração de solutos no vacúolo e citosol. Os íons inorganicos usados para o ajuste osmótico são tipicamente armaze- nados no vacúolo, onde não podem afetar processos metabólicos no citosol. O equilíbrio no citosol é mantido com solutos compatíveis (tipicamante não carregados), tais como prolina e glicina betaína.
hidrostática. Quando o potencial hídrico da rizosfera (o m i croambiente ao redor das raízes) diminui devido ao déficit hídrico (ver Tópico 3.7 na internet) ou salinidade, as p l antas podem continuar a absorver água somente en- quanto '1'w for mais baixo (mais negativo) que o da água do solo. Considere que um decréscimo em '1'r abaixaria '1' wi mas resultaria também em perda de turgor e cessa- ção do crescimento. Por outro lado, uma diminuição em '1' 5 pode manter um gradiente de potencial hídrico entre células, o so lo e a planta ou entre a planta e a atmosfera, sem um decréscimo em turgor ou crescimento. O ajuste osmótico é a capacidade de cél ulas vegetais de acumular solutos e de usá-los para diminuir '1'w durante períodos de estresse osmótico. O ajuste envolve um aumento líqui do do conteúdo de solutos por célula, que é independente das mudanças de volume resultantes da perda de água (Figu- ra 26.10). O decrésci mo em '1' 5 é tipicamente limitado a 0,2 - 0,8 MPa, exceto em p l antas adaptadas a condições extremamente secas. Existem duas maneiras pelas quais o ajuste osmótico pode ser realizado. Uma planta pode absorver íons do solo ou transportar íons de outros órgãos da p l anta para a raiz, de modo que a concentração de solutos das cél ulas desse órgão aumente. O aumento da absorção e acumulação de K+, por exemplo, l evará a diminuições em '1' 51 devido ao efei to dos íons potássio sobre a pressão osmótica dentro da célula. Este é um evento comum em áreas salinas, onde íons como potássio e cálcio são prontamente disponíve is à planta. Entretanto, ex i ste um problema potencial, quando íons são utilizados para decrescer '1' 5 • Alguns íons, como sódio ou cloreto, em concentrações baixas são essenciais ao crescimento vegetal, mas concentrações mais altas po- dem ter um efeito nocivo sobre o metabolismo cel ular. Ou- tros íons, como potássio, são necessários em quantidades ma iores, mas, em concentrações altas, pode ainda ter um efeito nocivo sobre a p lanta, geralmente pelo rompimento de membranas ou proteínas celulares. A acumulação de íons durante o ajuste osmótico é pre- dominantemente restrita aos vacúolos, onde eles são im- pedidos de contato com enzimas citosólicas ou organe las. Mu i tas halófitas utilizam compartimentalização de Na+ e c1- para facilitar o ajuste osmótico que sustenta ou intensi- fica o crescimento em ambientes salinos. Uma vez que um aumento no volume vacuol ar é a força que governa a ex- pansão celular, uma concentração alta de íons no vacúolo proporciona essa for ça. Quando os íons estão compartimentalizados no va- cúolo, outros solutos precisam ser acumulados no ci to- plasma, para manter o equil íbrio do potencial hídrico dentro da célula. Esses sol utos são denominados so l utos compatíveis (osmólitos compatíveis). Os solutos compa- tíveis são compostos orgânicos osmo ticamente ativos na célula, mas não desestabilizam a membrana ou interferem na função enzimática, como podem fazê-lo as concentra- ções altas de íons. As células vegetais podem manter gran- des concentrações desses compostos sem efeitos nocivos
Aminoácidos ..--- CH 2
e \
CH 2 N--- / H^1 ; C' COOH H Pro li na
Compostos quaternários de amônio (QACs) CH 3 1
CH 3 -N+ 1 -CH 2 -coo-
CH 3 Glicina betaína
Alcoóis de açúcar
OH H OH OH 1 1 1 1 HOCH 2 -C-C-C-C-CH OH 1 1 1 1
2 H OH H H
Sorbitol
Compostos terciários de sulfônio (TSCs) CH 3 1
CH 3 -S-CH+ 2 -CH 2 -coo-
3-Dimetilssulfoniopropionato (DMSP)
FIGURA 26.11 Quatro grupos de moléculas frequentemente servem como solutos compatíveis: aminoácidos, álcoois de açúcar, compostos quaternários de amônia e compostos terciários de sul- fônio. Observe que esses compostos são pequenos e não têm carga líquida.
sobre o metabolismo. Os solutos compatíveis comuns são aminoácidos como a prolina, alcoóis de açúcar como o ma- nitol e compostos quaternários de amônio como a glici- na betaína (Figura 26.11 ). Alguns desses solutos, como a prolina, também parecem ter uma função osmoprotetora, protegendo as plantas de subprodutos tóxicos formados durante períodos de escassez de água e proporcionando uma fonte de carbono e nitrogênio para a célula quando as condições retomam ao normal. Cada família vegetal tende a usar um ou dois solutos compatíveis preferencialmente a outros. Uma vez que a síntese de solutos compátíveis é um processo metabólico ativo, há necessidade de energia. A quantidade de carbono utlizada para a síntese desses so- lutos orgânicos pode ser um tanto grande, razão pela qual tal síntese tende a reduzir a produtividade da cultura.
Os órgãos submersos desenvolvem um
aerênquima em resposta à hipoxia
Agora, retomamos aos mecanismos usados pelas plantas para aguentar água em demasia. Na maioria das plantas de ambientes inundados, exemplificada pelo arroz, e em muitas plantas bem aclimatadas às condições úmidas, o caule e as raízes desenvolvem canais interconectados lon-
gitudinalmente, preenchidos de gases, que proporcionam uma rota de baixa resistência ao movimento do oxigênio e outros gases. Esses gases (ar) penetram através de estô- matos, ou de lenticelas em caules e raízes lenhosos, e se deslocam por difusão molecular ou por convecção dirigi- da por pequenos gradientes de pressão. Em muitas plan- tas adaptadas a ambientes inundados, as células das raízes são separadas por proeminentes espaços preenchidos de gases, que formam um tecido denominado aerênquima. Essas células se desenvolvem nas raízes de plantas de lo- cais inundados, independentemente de estímulos ambien-
Fisiologia Vegetal 769
tais. Em algumas monocotiledôneas e dicotiledôneas de ambientes não inundados, no entanto, a deficiência de oxi- gênio induz a formação de aerênquima na base do caule e nas raízes em desenvolvimento recente. Um exemplo de aerênquima induzido ocorre no mi- lho (Figura 26.12). A hipoxia estimula a atividade de ACC sintase e ACC oxidase nos ápices de raízes do milho, fa- zendo ACC e etileno serem produzidos mais rapidamente (ver Capítulo 22). O etileno desencadeia a morte celular programada e a desintegração de células no córtex da raiz. Os espaços anterioremente ocupados por essas células propiciam os vazios preenchidos de gases que facilitam o movimento de 0 2 • A morte celular sinalizada pelo etileno é altamente seletiva; apenas algumas células têm potencial para iniciar o programa de desenvolvimento que cria o ae- rênquima (Drew et al., 2000). Quando a formação de aerênquima é induzida, uma elevação na concentração citosólica de Ca 2 + é considera- da parte da rota de transdução de sinal do etileno que leva à morte celular. Os sinais que elevam a concentra- ção citosólica de Ca 2 + podem promover morte celular na ausência de hipoxia. Inversamente, os sinais que di- minuem a concentração citosólica de Ca^2 + bloqueiam a morte celular em raízes hipóxicas que normalmente for- mar1am aerenqu1ma.^ '^ A^ ' Alguns tecidos podem tolerar condições anaeróbias em solos alagados por um período prolongado (sema- nas ou meses) antes de desenvolver aerênquima. Podem ser citados como exemplos o embrião e o coleóptilo do arroz (Oryza sativa) e do capim-arroz (Echinochloa crus- -galli var. oryzicola) e os rizomas (caules subterrâneos horizontais) do junco-gigante (Schoenoplectus lacustris), junco-de-marisma (Scirpus maritimus) e taboa-de-folha- -estreita (Typha angustifolia). Esses rizomas podem sobre- viver por vários meses e expandir suas folhas sob condi- ções anaeróbias. Na natureza, esses rizomas hibernam na lama anaeró- bia das margens de lagos. Na primavera, com as folhas já expandidas acima da lama ou da superfície da água, por meio do aerênquima, o 0 2 difunde-se para baixo em dire- ção ao rizoma. O metabolismo, então, passa de um pro- cesso anaeróbio (fermentativo) para um aeróbio e as raí- zes começam a crescer usando o oxigênio disponível. Da mesma maneira, durante a germinação do arroz irrigado e do capim-arroz, o coleóptilo emerge e torna-se uma rota de difusão de 0 2 para as partes submersas da planta, in- cluindo as raízes. Embora o arroz seja uma espécie de ter- ras úmidas, suas raízes são tão intolerantes à anoxia como o são as raízes do milho. A^ ' medida que a raiz se estende para o solo deficiente de oxigênio, a formação subapical contínua de aerênquima permite o deslocamente desse gás no interior da raiz para suprir a zona apical. Em raízes de arroz e de outras plantas típicas de am- bientes úmidos, as barreiras estruturais compostas de paredes celulares suberizadas e lignificadas impedem a difusão do 0 2 para fora, em direção ao solo. Assim, o (^0 ) retido supre o meristema apical e permite que o cresci-
quência desse aumento da compartimentalização vacuolar e da reduzida captação celular de Na + nas partes aéreas, essas plantas têm uma acentuada capacidade de tolerar um aumento do fluxo de Na+ das raízes na corrente trans- piratória (Apse e Blumwald, 2007). Uma restrição do transporte de Na + da raiz para a par- te aérea, por uma redução da quantidade de Na+ carrega- do em direção ao xilema das raízes, parece ser mais crítica para glicófitas do que para halófitas. Contudo, fica claro que a tolerância ao sal de halífitas e glicófitas depende dos processos de transporte iônico que controlam a absorção líquida de íons através da membrana plasmática e com- partimenta l ização para dentro do vacúolo (ver Tópico 26. na internet). Algumas halófitas, como o tamarisco (Tamarix spp.) e Atriplex spp ., desenvolveram glândulas de sal especiali- zadas que se local izam nas superfícies foliares e excretam sal. Essas gl ândulas são estruturas únicas, com uma fun- ção altamente especializada na tolerância ao sal. Outras plantas acumulam íons tóxicos em folhas mais ve~a~ .e permitem a senescência e a queda dessas folhas, poss1bili- tanto a sobrevivência de folhas mais jovens e mais produ- tivas fotossinteticamente. Muitas evidências esclarecem que halófitas e glicófitas acumulam íons intracelularmente e usam-nos para o ajus- te osmótico necessário para a expansão celular (Hasegawa et al., 2000). Uma vez que concentrações iônicas elevadas são tóxicas para o metabolismo celular vegetal, halófitas e glicófitas compartimentalizam íons citotóxicos para den- tro do vacúolo ou os bombeiam ativamente para o apo- plasto (ver Tópico 26.6 na internet). Um exemplo extremo de tol erância interna a íons tóxi- cos é a hiperacumulação de certos elementos-traço que ocor- re em determinadas espécies. As plantas hiperacumula- doras conseguem tolerar concentrações foliares de vários el ementos-traço - incluindo As, Cd, Ni, Zn e Se - superio- resa lo/o do peso seco da sua parte aérea (10.000 μ.g g-1). A hiperacumulação é uma adaptação genética já iden- tificada em mais de 400 táxons vegetais e pode ocorrer em plantas sobre solos com concentrações baixas dos elemen- tos hiperacumulados. A função principal da hiperacumu- lação é a proteção das plantas, contra patógenos e insetos herbívoros. As plantas hiperacumuladoras não apenas re- sistem ao impacto citotóxico dos elementos-traço acumu- lados, mas também possuem um poderoso mecanismo de desativação para a captação eficiente desses elementos po- tencialmente tóxicos provenientes do solo. A hiperacumula- ção envolve mudanças genéticas herdáveis que governam a expressão el evada dos transportadores de íons participan- tes da captação e da compartimentalização vacuo l ar desses elementos do solo (ver Tópico 26.5 na internet).
A que/ação e o transporte ativo contribuem para
a tolerância interna
Quelação é a ligação de um íon, dotado de pelo menos dois átomos ligantes com uma mol écula quelante. As mo- l éculas quel antes podem ter diferentes átomos disponíveis
o
o OH
Fisiologia Vegetal 771
Ligantes tiois de ligação metálica i i (SH H O SH
~ n i OO~ OH
N H
o
o
~ ~ OH
'Y-Glutamato Cisteína 'Y-Glutamato Cisteína Glicina
Glutat ionas FIGURA 26.13 Estrutura molecular do quelato de met ais fitoque- latina. A fitoquelati na util iza o enxofre na cisteí na para ligar metais como o cádmio (Cd) e o arsên io (As).
para ligação, como enxofre (S), nitrogênio (N) ou oxigê- nio (O), os quais têm afinidades distintas para os íons que quelam. Por envo l vimento ao redor do íon que ela liga para formar um complexo, a mol écula quelante cede o íon menos ativo quimicamente, reduzindo, assim, sua toxici- dade potenc i al. O complexo, então, geralmente é translo- cado para outras partes da p l anta ou armazenado l onge do citop l asma (geralmente no vacúolo). O transporte por longa distância de íons quelados - das raízes para as par- tes aéreas - é também um processo crítico para a hiperacu- mulação de metais em tecidos da parte aérea. O quelador de ferro nicotianamina e o aminoácido livre histidina par- ticipam da quel ação de metais durante esse processo de transporte (Ingle et al., 2005). Além disso, as plantas sin- tetizam também outros ligantes para a quelação de íons, como as fitoquelatinas. As fitoquelatinas são ti ois de baixo peso molecular, consistindo dos aminoácidos gl utamato, cisteína e glicina, com uma forma geral de (-y-Glu-Cys)nGly. As fitoquelatinas são sintetizadas pela enzima fitoquelatina sintase (Corbett e Goldsbrough, 2002). Os grupos tiois atuam como ligantes para íons de elementos-traço como Cd e As (Figura 26.13). Uma vez formado, o complexo fitoquelatina-metal é trans- portado para o interior do vacúolo, para armazenamento. Tem si do demonstrado que a síntese de fitoquelatinas é necessária para a resistência a Cd e As. Além da quelação, o transporte ativo para dentro do vacúolo e para fora da célula também contribui para a tolerância interna a metais. Conforme discutido no Capítulo 6, duas bombas de H + no tonoplasto geram o gradiente el etroquímico para o transporte ativo secundário de íons do citosol para o va- cúo lo: uma H +-ATPase do tipo V e uma H +-pirofosfatase (ver Capítulo 6). O transportador de H +-Na + do tipo an- tiporte AtNHXl (Figura 26.14) é responsável pelo influxo de Na+ para o vacúolo. Na membrana plasmática, uma ATPase de bombeamento de H + do tipo P fornece a força motora (potencial el etroquímico do H +) para o transporte secundário ativo de íons (ver Fi gura 26.14) e é requer i da para a extrusão celul ar do excesso de Na + associada ares- postas das p l antas à el evada salinidade. O efluxo de Na+ através da membrana p l asmática ocorre via transportador de Na +-H + do tipo antiporte SOSl. Esse transportador na membrana plasmática é ativado por concentrações i n-
772 Lincoln Taiz & Eduar do Zeiger
Apoplasto pH -5,
Citosol pH -7,
Na+ Na+ NHX 1 H+ H+
o !'.'.=:=====! SOS 1 t=::::::--...
Vacúolo pH -5,
FIGURA 26.14 Transportes primário e secundário ativos. A ATPase de bombeamento de H+ loca l izada na membrana plasmática (ATPa- se do tipo P) (1 ), bem como a ATPase de bombeamento de H+ loca- lizada no tonoplasto (ATPase do t ipo V) (2) e a pirofosfatase (PP ;a- se) (3) são sistemas de transporte ativos primários que energ izam a membrana plasmática e o tonoplasto, respectivamente. Mediante acoplamento da energia li berada pela hidról ise de ATP ou pirofosfa- to, essas bombas são capazes de transportar H+ através da membra- na plasmática ou do tonoplasto contra um gradiente eletroquímico. SOS 1 e NHX1 - transportadores de H+-Na+ do t ipo antiporte - são sistemas de transporte ativos secundár ios que acoplam o transporte de Na + contra o seu gradiente eletroquími co com o de H+abaixo do seu gradiente eletroquímico. SOS1 transporta Na+ para fora da cé lu- la, enquanto NHX1 transporta Na+ para dentro do vacúo lo.
tracelulares al tas de NaCl, uma resposta que é medi ada pe la rota SOS de sinalização de Ca^2 + (ver Tópico 26.6 na
internet). Na presença de concentração elevada de NaCl, SOS3 se liga a Ca^2 +, permitindo que SOS3 ative uma seri- na/treonina cinase, SOS2. SOS2 fosforila SOSl, que ativa a função deste último transportador de Na+_H +do tipo an- tiporte. Por esse mecanismo, as pl antas têm a capaci dade de controlar fluxos líquidos de Na+ através da membrana plasmática mediante a regulação do efluxo de Na +. A su-
perexpressão de SOSl ou AtNHXl em plantas transgêni- cas aumenta a tolerância ao sal (Apse et al., 1999; Shi et al.,
- (ver Tópico 26.6 na internet).
Muitas plantas têm capacidade de aclimatação a
temperaturas baixas
A capacidade de to l erar temperaturas de conge l amento sob condições naturais varia muito entre os tecidos. As se- mentes e tecidos especialmente desidratados, assim como esporos de fungos, podem ser conservados indefinida- mente a temperaturas próximas ao zero absoluto (O K ou -273°C). Isso indica que essas temperaturas muito baixas
não são intrinsecamente prejudiciais. Células vegetativas hidratadas podem também reter a viabilidade em tempe- raturas de congelamento, desde que a formação de cristais de gelo possa ser restrita aos espaços intercelulares e a de- sidratação cel ular não seja demasiadamente extrema. As pl antas de zonas temperadas têm a capacidade de aclimatação a temperaturas baixas - um processo pelo qual a exposição a temperaturas baixas (mas não letais; ge- ralmente acima do congelamento) aumenta a capacidade sob essas condições. A aclimatação a temperaturas baixas na natureza é induz i da no início do outono pela exposição a dias curtos e temperaturas de resfri amento não conge- lantes, que combinam para a interrupção do crescimento. Um fator difusível que promove a aclimatação (provavel- mente o ABA) move-se das folhas, via floema, para os cau- l es hibernantes. O ABA acumula-se durante a aclimatação a temperturas baixas e é necessário para esse processo (Survila et al., 2009). Nesse processo de aclimatação a temperaturas baixas, as espécies lenhosas de zonas temperadas retiram água dos vasos, evitando, assim, a ruptura do caule em resposta à expansão da água durante o congelamento subsequente. Essa aclimatação envolve também a capacidade de impe- dir danos celulares causados pela formação de cristais de gelo durante o congelamento. Se forem novamente aque- cidas, as plantas aclimatadas perdem rapidamente sua to- lerância ao congelamento; em 24 horas, elas podem tomar- -se suscetíveis ao congelamento. Como as pl antas detectam a temperatura durante esse tipo de aclimatação? Segundo uma hipótese atual, as tem- peraturas baixas alteram as propri edades físicas de lipí- deos, causando um aumento da rigidez de membrana e l evando à ativação mecânica de um sensor de frio ainda desconhecido, que inicia as rotas de transdução de sinal (Survila et al., 2009). Essas rotas ativam a expressão de um conjunto de genes que codificam proteínas sinal izadoras e crioprotetoras e enzimas que medeiam o metabolismo de l ipídeos e açúcares, a biossíntese de so l utos compatíveis, a desativação de ERO e a reprogramação metabó lica. A expressão desses genes é regu l ada pela temperatura bai- xa (Guy, 1990; Thomashow, 1999; Yamaguchi-Shinozaki, e Shinozaki, 2006a, 2006b; Chinnusamy et al., 2006; Survila et al ., 2009). As rotas de sinalização da aclimatação a temperaturas baixas estão integradas a uma rede de interação de rotas de sinalização que inclui as de aclimatação a outras con- dições abióticas. Desse modo, alguns dos genes induz i dos por temperaturas baixas são também induz i dos pelo défi- cit hídrico e pe la salinidade (Shinozaki e Yamaguchi-Shi- nozaki, 2006; Survila et al., 2009). Recentemente, tem si do demonstrado que a sinaliza- ção de temperaturas baixas é regulada por íons cálcio, áci- do abscísico (ABA), proteínas especificas de transdução de sinal de Ca^2 +, além de outras cinases e fosfatases (Survila et al., 2009). As mutações de Arabidopsis thaliana que causam deficiência (por exemplo, aba) ou insensibilidade ao ABA (por exemplo, abi1) resultam em plantas incapazes de acli-
